Поет розмірковує про причини непослуху першої чети людей, які порушили єдиний заборону Творця всього сущого і були вигнані з Едему. Вразумлённий Духом Святим, поет називає винуватця падіння Адама і Єви: це Сатана, що з'явився їм у вигляді Змія.
Задовго до створення Богом землі і людей Сатана в свою непомірну гордині повстав проти Царя Царів, залучив до заколот частина Ангелів, але був разом з ними перевернений з Небес в Пекло, в область непроглядній темряви і Хаосу. Повалений, але безсмертний, Сатана не миритися з поразкою і не кається. Він вважає за краще бути владикою Ада, а не слугою Неба. Закликаючи Вельзевула, свого найближчого соратника, він переконує його продовжувати боротьбу з Вічним Царем і творити лише Зло всупереч Його державної волі. Сатана розповідає своїм поплічникам, що незабаром Всемогутній створить новий світ, і заселять його істотами, яких полюбить нарівні з Ангелами. Якщо діяти хитрістю, то можна захопити цей новостворений світ. У Пандемоніум збираються на спільну Раду вожді воїнства Сатани.
Думки вождів поділяються: одні виступають за війну, інші - проти. Нарешті вони погоджуються з пропозицією Сатани перевірити істинність стародавнього перекази, в якому йдеться про створення Богом нового світу і про створення Людини. Згідно з переказами, час створення цього нового світу вже настав. Коль скоро Сатані і його ангелам закритий в'їзд на Небеса, слід спробувати захопити знову створений світ, вигнати або переманити на свою сторону його мешканців і так помститися Творцеві. Сатана відправляється в ризиковану подорож. Він долає безодню між Пеклом і Небесами, а Хаос, її стародавній владика, вказує йому шлях до новозданному світу.
Бог, що сидить на своєму найвищому престолі, звідки Він прозріває минуле, сьогодення і майбутнє, бачить Сатану, який летить до новозданному світу. Звертаючись до свого Єдинородного Сина, Господь повинен обмежувати падіння Людини, наділеного свободою волі і правом вибору між добром і злом. Всемогутній Творець готовий помилувати Людини, однак перш той повинен понести покарання за те, що, порушивши Його заборону, осмілився зрівнятися з Богом. Відтепер людина і його нащадки будуть приречені на смерть, від якої їх може позбавити лише той, хто пожертвує собою заради їх спокутування. Щоб врятувати світ. Син Божий висловлює готовність принести себе в жертву, і Бог-Отець приймає її. Він велить Синові втілитися в смертну плоть. Ангели небесні схиляють голови перед Сином і славословлять Йому й Отцеві.
Тим часом Сатана досягає поверхні крайньої сфери Всесвіту і поневіряється по похмурої пустелі. Він мине Лімб, Небесні Ворота і опускається на Сонце. Прийнявши вигляд юного Херувима, він вивідує у Правителя Сонця, Архангела Уріїла, місцезнаходження Людини. Уриїл вказує йому на один з незліченних куль, які рухаються по своїх орбітах, і Сатана спускається на Землю, на гору Ніфат. Минаючи райське огорожу, Сатана в образі морського ворона опускається на вершину Древа Пізнання. Він бачить подружжя перших людей і роздумує над тим, як погубити їх. Підслухавши розмову Адама і Єви, він дізнається, що їм під страхом смерті заборонено їсти з плодів Древа Пізнання. У Сатани дозріває підступний план: розпалити в людях спрагу знання, яка змусить їх переступити заборону Творця.
Уриїл, спустившись на сонячному промінні до Гавриїлу, охороняє Рай, попереджає його, що опівдні злий Дух з Пекла прямував в образі доброго ангела до Раю. Гавриїл виступає в нічний дозор навколо Раю. У кущі, стомлені денними працями і чистими радощами священної шлюбної любові, сплять Адам і Єва. Ангели Ітурі і Зефон, послані Гавриїлом, виявляють Сатану, який під виглядом жаби причаївся над вухом Єви, щоб уві сні подіяти на її уяву і роз'ятрити її душу розгнузданими пристрастями, смутними помислами і гординею. Ангели призводять Сатану до Гавриїлу. Бунтівний Дух готовий вступити з ними в боротьбу, але Господь виявляє Сатані небесне знамення, і той, бачачи, що його відступ неминуче, йде, але не відступається від своїх намірів.
Вранці Єва розповідає Адаму свій сон: хтось, подібний небожителям, спокусив її скуштувати плід з Древа Пізнання і вона піднеслася над Землею і зазнала ні з чим не порівнянне блаженство.
Бог посилає до Адаму Архангела Рафаїла, щоб той розповів йому про вільну волю людини, а також про близькість злісного Ворога і його підступних намірах. Рафаїл розповідає Адаму про Першому заколоті на небесах: Сатана, загорілися заздрістю за те, що Бог-Отець звеличив Сина і нарік Його помазанців Месією і Царем, захопив легіони Ангелів на Північ і переконав їх повстати проти Вседержителя. Один лише Серафим Абдііл покинув табору заколотників.
Рафаїл продовжує свою розповідь.
Бог послав Архангелів Михаїла та Гавриїла виступити проти Сатани. Сатана скликав Раду і разом зі спільниками придумав диявольські машини, за допомогою яких відтіснив військо Ангелів, відданих Богу. Тоді Всемогутній послав на поле битви свого Сина, Месію. Син відігнав Ворога до огорожі Небес, і, коли їх Кришталева Стіна розверзлася, заколотники впали в уготованную їм безодню.
Адам просить Рафаїла розповісти йому про створення цього світу. Архангел розповідає Адаму, що Бог забажав створити новий світ і істот для його заселення після того, як Він скинув Сатану та його поплічників в Пекло. Всемогутній послав Сина свого, Всезіждущее Слово, в супроводі Ангелів вершити справу творіння.
Відповідаючи на питання Адама про рух небесних тіл, Рафаїл обережно радить йому займатися лише такими предметами, які доступні людському розумінню. Адам розповідає Рафаїлу про все, що пам'ятає з миті свого створення. Він зізнається Архангелу в тому, що Єва має над ним незбагненної владою. Адам розуміє, що, перевершуючи його зовнішньою красою, вона поступається йому в духовну досконалість, однак, незважаючи на це, всі її слова і вчинки здаються йому прекрасними і голос розуму замовкає перед її жіночої принадністю. Архангел, не засуджуючи любовних насолод шлюбної пари, все ж застерігає Адама від сліпої пристрасті і обіцяє йому захоплення небесної любові, яка незмірно вище земної. Але на пряме запитання Адама - в чому виражається любов у небесних Духів, Рафаїл відповідає невизначено і знову застерігає його від роздумів над тим, що недоступно розуму людини.
Сатана під виглядом туману знову проникає в Рай і вселяється в сплячого Змія, самого хитрого з усіх створінь. Вранці Змій знаходить Єву і улесливими промовами схиляє її до того, щоб вона скуштувала плодів з Дерева Пізнання. Він переконує її, що вона не помре, і розповідає про те, як завдяки цим плодам сам він знайшов мова і розуміння.
Єва піддається домовленостям Ворога, вкушає заборонений плід і приходить до Адама. Вражений чоловік з любові до Єви вирішується загинути разом з нею і також переступає заборону Творця. Скуштувавши плодів, Прабатьки відчувають сп'яніння: свідомість втрачає ясність, а в душі пробуджується чуже природі нестримне хтивість, на зміну якому приходить розчарування і сором. Адам і Єва розуміють, що Змій, що обіцяв їм непереборне захоплення і неземне блаженство, обдурив їх, і дорікають один одного.
Бог посилає на Землю свого Сина судити неслухняних. Гріх і Смерть, перш сиділи при Брами Пекла, залишають своє пристановище, прагнучи проникнути на Землю. Йдучи по слідах, прокладеним Сатаною, Гріх і Смерть споруджують міст через Хаос між Пеклом і новозданному світом.
Тим часом Сатана в Пандемоніум оголошує про свою перемогу над людиною. Однак Бог-Отець передрікає, що Син переможе Гріх і Смерть і відродить Його творіння.
Єва, у відчаї від того, що на їх потомство має пащу прокляття, пропонує Адаму негайно відшукати Смерть і стати її першими і останніми жертвами. Але Адам нагадує дружині про обітницю, згідно з яким Сім'я Дружини зітре главу змія. Адам сподівається умилостивити Бога молитвами і покаянням.
Син Божий, бачачи щире каяття прабатьків, порушує клопотання про них перед Отцем, сподіваючись, що Всемогутній пом'якшить свій суворий вирок. Господь Вседержитель посилає Херувимів на чолі з Архангелом Михаїлом, щоб вигнати Адама і Єву з Раю. Перед тим як виконати наказ Бога-Отця, Архангел зводить Адама на високу гору і показує йому у видінні все те, що станеться на Землі до потопу.
Архангел Михайло розповідає Адаму про прийдешні долі роду людського і пояснює дане прабатьків обітницю про Семені Дружини. Він каже про втілення, смерті, воскресіння і вознесіння Сина Божого і про те, як буде жити і боротися Церква до Його другого Пришестя. Втішений Адам будить сплячу Єву, і Архангел Михаїл виводить пару з Раю. Відтепер вхід до нього буде охороняти палаючий і невпинно звертається меч Господній. Ведені промислом Творця, плекаючи в серці надію про прийдешнє позбавлення роду людського, Адам і Єва залишають Рай.
