Починаючи розповідь, автор оголошує, що головна його мета - показати загальний характер епохи, її звичаїв, понять, вірувань, і тому він допустив відступи від історії в подробицях, - і робить висновок, що найважливішим почуттям його було обурення: не так на Іоанна, як на суспільство, на нього не обурене.
Влітку 1565 р молодий боярин князь Микита Романович Срібний, повертаючись з Литви, де провів п'ять років в ретельністю підписати мир на багато років і не досяг успіху в тому через увёртлівості литовських дипломатів і власного прямодушності, під'їжджає до селі Медведівці і застає там святкові веселощів . Раптом наїжджають опричники, рубають мужиків, ловлять дівок і палять село. Князь приймає їх за розбійників, пов'язує і січе, незважаючи на погрози головного їх, Матвія Хом'яка. Звелівши своїм воїнам везти розбійників до губного старости, він вирушає далі з придворним Михейович, два відбитих їм у опричників бранця беруться супроводжувати його. У лісі, опинившись розбійниками, вони оберігають князя з Михейович від своїх товаришів, призводять на нічліг до мельника і, змінивши ситуацію один Ванюха Перснем, інший Коршунов, йдуть. На млин приїжджає князь Афанасій Вяземський і, визнавши Мельникових постояльців сплячими, кляне свою нерозділене кохання, вимагає приворотних трав, погрожуючи мельника, примушує його дізнатись, чи немає у нього щасливого суперника, і, отримавши занадто певний відповідь, у відчаї їде. Його коханка Олена Дмитрівна, дочка окольничого Плещеєва-очинить, осиротів, щоб уникнути домагань Вяземського, знайшла порятунок в заміжжі за старим боярином Дружиною Адреевічем Морозовим, хоч і не мала до нього розташування, люблячи Срібного та навіть давши йому слово, - але Срібний був у Литві. Іоанн, захищаючи В'яземському, гнів на Морозова, безчестить його, пропонуючи на бенкеті сісти нижче Годунова, і, отримавши відмову, оголошує його опальним. Між тим в Москві повернувся Срібний бачить безліч опричників, зухвалих, п'яних і розбійних, вперто іменують себе «царських слуг». Зустрінутий блаженний Вася називає його братом, теж юродивим, і передрікає недобре у боярина Морозова. До нього, давньому своєму і батьківському одному, відправляється князь. Він бачить в саду Олену в заміжню кокошнику. Морозов розповідає про опричнину, доносах, стратах і переїзді царя в Олександрівську слободу, куди, на переконання Морозова на вірну смерть, збирається Срібний. Але, не бажаючи ховатися від царя свого, князь їде, порозумівшись з Оленою в саду і мучась душевно.
Спостерігаючи в дорозі картини страшних змін, князь приїжджає в Слободу, де серед розкішних палат і церков бачить плахи і шибениці. Поки Срібний очікує на дворі дозволу увійти, молодий Федір Басманов труїть його, заради втіхи, ведмедем. Беззбройного князя рятує Максим Скуратов, син Малюти. Під час бенкету запрошений князь ворожить, чи відомо царю про Медведівці, як він явить гнів свій, і дивується страшному оточенню Іоанна. Одного з сусідів князя цар жалує чашею вина, і той вмирає, отруєний. Шанують і князя, і він безстрашно випиває добре, на щастя, вино. Посередь розкішного бенкету цар розповідає Вяземському казку, в іносказаннях якій той бачить свою любовну історію і вгадує дозвіл царя відвезти Олену. Є пом'ятий Хом'як, розповідає випадок в Медведівці і вказує на Срібного, якого тягнуть стратити, але за нього вступається Максим Скуратов, і повернутий князь, розповівши про безчинства Хом'яка в селі, прощений - до наступної, втім, провини і клянеться не ховатися від царя в випадку його гніву, а лагідно чекати собі покарання. Вночі Максим Скуратов, пояснюючи з батьком і не знайшовши розуміння, таємно біжить, а царя, устрашённого розповідями мамки Онуфревни про пекельні пеклі і почалася грозою, відвідують образи їм убієнних. Піднявши благовістом опричників, одягнувши чернечий рясу, він служить заутреню. Царевич Іван, який взяв від батька гірші його риси, постійними глузуванням над Малюта викликає його помста: Малюта представляє його царю змовником, і той велить, ісхітів царевича на полюванні, вбити і кинути для відводу очей в лісі у Поганою Калюжі. Сбирать там про цю пору зграя розбійників, серед яких Перстень і Коршун, приймає поповнення: хлопця з-під Москви і другого, Митьку, неповороткого дурня зі справді богатирською силою, з-під Коломни. Перстень розповідає про знайомця своєму, волзькому розбійника Єрмака Тимофійовича. Дозорні повідомляють про наближення опричників. Князь Срібний в Слободі тлумачить з Годуновим, не вміючи зрозуміти тонкощі його поведінки: як же, бачачи помилки царя, йому про те не розповідали? Прибігає Михеич, бачив царевича, полоненого Малютой з Хом'яком, і Срібний кидається в погоню.
Далі в оповідання вплітається старовинна пісня, що трактує ту ж подію. Нагнавши Малюта, Срібний дає йому ляпас і вступає в бій з опричниками, а на підмогу є розбійники. Опричники побиті, царевич цілий, але Малюта з Хом'яком бігли. Незабаром до Морозову приїжджає з опричниками Вяземський, нібито оголосити, що опалу з нього знято, а на ділі відвезти Олену. Приходить і запрошений заради такої радості Срібний. Морозов, який чув в саду любовні промови дружини, але не розгледів співрозмовника, вважає, що це Вяземський або Срібний, і затіває «поцілункового обряд», вважаючи, що збентеження Олени видасть її. Срібний проникає в його задум, але не може уникнути обряду. Цілуючи Срібного, Олена позбавляється почуттів. До вечора у Олени в опочивальні Морозов дорікає її зрадою, але вривається з підручними Вяземський і відвіз її, сильно, втім, поранений Срібним. У лісі, ослабшавши від ран, Вяземський втрачає свідомість, а Олену знавіснілий кінь приносить до мельника, і той, здогадавшись, хто вона, приховує її, ведений не так серцем, як розрахунком. Незабаром опричники приносять закривавленого Вяземського, мірошник заговорює йому кров, але, настрашив опричників усякою чортівнею, від ночівлі їх відвертає. Назавтра приїжджає Михейович, шукаючи у Ванюхі персня зашиті для князя, кинутого в в'язницю опричниками. Мельник вказує дорогу до персня, обіцяючи Михейович після повернення якусь жар-птицю. Вислухавши Михеича, Перстень з дядьком Коршунов та Мітько відправляються в Слободу.
У в'язницю ж до Срібного приходять Малюта з Годуновим вести допит. Малюта, вкрадливий та ласкавий, натішившись огидою князя, хоче повернути йому ляпас, але Годунов утримує його. Цар, намагаючись відволіктися від думок про Срібному, їде на полювання. Там його кречет Адраган, спочатку відзначився, впадає в лють, трощить самих соколів і відлітає; на пошуки споряджений Тришка з належними нагоди погрозами. На дорозі цар зустрічає сліпих піснярів і, передчуваючи потіху і наскуча колишніми казкарями, велить їм з'явитися в свої покої. Це Перстень з Коршунов. На шляху в Слободу Коршун розповідає історію свого злодійства, що вже двадцять років позбавляє його сну, і віщує швидку свою загибель. Увечері Онуфревна попереджає царя, що нові казкарі підозрілі, і, поставивши охорону біля дверей, той їх-закликає. Перстень, часто переривався Іоанном, затіває нові пісні і казки і, приступивши до розповіді про Голубину книзі, примічає, що цар заснув. В узголів'я лежать тюремні ключі. Однак уявно сплячий цар закликає варту, Коя, схопивши Коршуна, упускає персня. Той, тікаючи, натикається на Митьку, який відкрив в'язницю без жодних ключів. Князь же, чия страта призначена на ранок, бігти відмовляється, поминаючи клятву свою царю. Його відводять насильно.
Про цю пору Максим Скуратов, блукаючи, приїжджає в монастир, просить сповідатися, вінітся в нелюбові до государя, непочітаніі батька свого і отримує прощення. Незабаром він виїжджає, припускаючи відбивати набіги татар, і зустрічає Трифона з пійманим Адраганом. Його він просить поклонитися матінці і нікому цього не розповідали про їхню зустріч. У лісі Максима хапають розбійники. Добра їх половина бунтує, незадоволена втратою Коршуна і придбанням Срібного, і вимагає походу в Слободу для розбою, - до того підбивають князя. Князь звільняє Максима, бере на себе начальство над станичниками і переконує їх йти не на Слободу, а на татар. Полонений татарин веде їх до стану. Хитрою вигадкою персня їм вдається зім'яти спочатку ворога, але сили надто нерівні, і тільки поява Федора Басманова з різношерстим військом рятує Срібному життя. Максим, з яким вони побраталися, гине.
На бенкеті в наметі Басманова Срібному відкривається вся лукавість Федора, відважного воїна, лукавого наклепника, нахабного і низького Царьова поплічника. Після розгрому татар розбійницька зграя ділиться надвоє: частина йде в ліси, частина, разом з Срібним, відправляється в Слободу за царським прощенням, а Перстень з Мітько, через ту ж Слободу, на Волгу, до Єрмаку. У Слободі ревнивий Басманов обмовляє на В'яземського і звинувачує його в чаклунстві. Є Морозов, скаржачись на В'яземського. На очній ставці той заявляє, що Морозов сам на нього напав, а Олена поїхала з доброї волі. Цар, бажаючи загибелі Морозову, призначає їм «суд Божий»: битися в Слободі з умовою, що переможений буде страчений. Вяземський, побоюючись, що Бог дасть перемогу старому Морозову, їде до мельника заговорити шаблю і застає, залишившись непомітним, там Басманова, який приїхав за травою тирлич, щоб увійти в царську милість. Заговоривши шаблю, мірошник ворожить, щоб дізнатися, на прохання В'яземського, його долю, і бачить картини страшних страт і свою майбутню кончину. Настає день поєдинку. Серед натовпу є Перстень з Мітько. Виїхавши проти Морозова, Вяземський падає з коня, його колишні рани відкриваються, і він зриває з себе Мельникову ладанку, належну забезпечити перемогу над Морозовим. Він виставляє замість себе Матвія Хом'яка. Морозов відмовляється битися з наймитом і вишукує заміну. Викликається Митька, що довідався в Хом'яку викрадача нареченої. Він відмовляється від шаблі і даною йому для сміху голоблею вбиває Хом'яка
Закликавши Вяземського, цар показує йому ладанку і звинувачує його в чаклунстві проти себе. У в'язниці Вяземський каже, що бачив її у чаклуна Басманова, замишляють загибель Іоанну. Чи не чекає поганого Басманова, відкривши на грудях його ладанку, цар ввергає в в'язницю. Морозову, запрошеному до царського столу, Іоанн пропонує знову місце після Годунова, а вислухавши відповідь його, дарує Морозову блазня каптан. Кафтан надітий силою, і боярин, на правах блазня, каже цареві все, що про нього думає, і попереджає, яким втратою для держави, на його думку, обернеться Іванове правління. Приходить день страти, на Червоній площі виростають страшні знаряддя і збирає народ. Страчені Морозов, Вяземський, Басманов, батько, на якого показав він на катуванню, мірошник, Коршун і багато інших. З'явився між юрби юродивий Вася прочит стратити і його і накликає на себе царський гнів. Народ не дає вбити блаженного.
Після страт в Слободу приїжджає князь Срібний із загоном станичників і спочатку приходить до Годунову. Той, почасти боячись зносин своїх з царським опальніком, але примічаючи, що після страти цар помягчал, оголошує про добровільне повернення князя і призводить його. Князь каже, що поведений з в'язниці проти волі, розповідає про битву з татарами і просить про милість для станичників, вимовляючи їм право служити, де вкажуть, але не в опричнині, серед «кромешников». Сам він також відмовляється вписатися в опричнину, цар призначає його воєводою при сторожовому полку, в який визначає його ж розбійників, і втрачає до нього інтерес. Князь посилає Михеича в монастир, куди пішла Олена, щоб утримати її від постригу, повідомивши про швидке його прибуття. Поки князь зі станичниками присягають царю, Михеич скаче в монастир, куди він доставив Олену від мірошника. Думаючи про майбутнє счастии, Срібний їде слідом, але Михеич при зустрічі повідомляє, що Олена постриглася. Князь їде в монастир попрощатися, і Олена, що стала сестрою Євдокією, об'яеняет, що між ними кров Морозова і вони не могли б бути щасливі. Попрощавшись, Срібний зі своїм загоном вирушає нести дозор, і тільки свідомість виконуваного боргу і нічим не затьмарений совісті зберігає для нього якесь світло в життя.
Минають роки, і багато пророцтва Морозова збуваються, на кордонах своїх терпить Іоанн поразки, і тільки на сході розширюються його володіння зусиллями дружини Єрмака та Івана Кільця. Отримавши від купців Строганових дари і грамоту, вони доходять до Обі. До Іоанну прибуває Ермаково посольство. Привів його Іван Кільце виявляється Перснем, і по супутнику його Митькові цар визнає його і дарує йому прощення. Немов бажаючи догодити персня, цар закликає колишнього товариша його, Срібного. Але воєводи зауважують, що той загинув ще сімнадцять років тому. На бенкеті у Годунова, який перебуває в більшу силу, Перстень розповідає багато чудового про підкореної Сибіру, повертаючись засмученим серцем до загиблого князю, п'є в його пам'ять. Завершуючи розповідь, автор закликає пробачити цареві Іоанну його злодіяння, бо не один він несе за них відповідальність, і зауважує, що люди, подібні Морозову і Срібному, були теж нерідко і вміли серед навколишнього їх зла встояти в добрі і йти прямою дорогою.