В основу твору покладена легенда про відомого мінезингери XIII в. Генріху фон Офтердінген. Зовнішня подієва канва - це лише необхідна матеріальна оболонка для зображення глибинного внутрішнього процесу становлення поета і осягнення Генріхом життєвого ідеалу, алегорично зображеного Новалисом в образі «блакитного квітки». Основну смислове навантаження несуть на собі сновидіння Генріха, розказані йому притчі, казки та міфи.
Роман складається з двох частин. Перша, завершена, називається «Очікування». Двадцятирічному Генріху, учневі капелана, сниться сон про те, що він бреде по темному лісі, виходить до гір і в печері знаходить невимовної краси блакитний квітка. Блакитний квітка - це символ німецької романтичної поезії, іншими словами - чистої поезії і досконалого життя. Йому не вдається додивитися свій сон до кінця, оскільки до нього в кімнату заходить мати і будить його.
Трохи пізніше Генріх залишає Турінг, будинок свого батька, і разом з матір'ю їде в Аугсбург, на її батьківщину. Вони подорожують у супроводі купців, теж прямують до Південної Німеччини. Генріх, якому судилося стати великим поетом, з трепетом прислухається до розповідей своїх попутників про поетів і про їх влади над душами всіх живих істот. Купці знайомлять його з двома легендами. В одній з них йдеться про те, як колись, в далекі часи, одному прославленому поетові і співакові загрожувала загибель від руки жадібних до його скарбів власників корабля, на якому він плив по морю. Однак його пісні так потрясли морських тварин, що вони врятували йому життя і повернули відібрані у нього скарби. В іншій легенді йдеться про двір освіченого, які сприяють поезії короля і його дочки, яка одного разу покинула рідну домівку і цілий рік ховалася від батька, живучи в лісі з коханою людиною. Через рік її коханий своїми піснями і грою на лютні настільки оволодів серцем її батька, що той дарував їм обом прощення і прийняв в свої обійми їх і свого новонародженого внука.
Через кілька днів подорожні зупиняються в замку старого воїна і стають свідками підготовки до нового хрестового походу. У його ж володіннях Генріх знайомиться з молодою, привезеної зі Сходу полонянкою Зулеймой. Вона нудиться вдалині від батьківщини і оплакує свою безрадісну долю.
Покинувши замок, Генріх зі своїми попутниками незабаром зупиняється в передгірській селі, де знайомиться зі старим рудокопів. Той розповідає їм про своє життя, про металах і мінералах, прихованих в надрах землі. Під його проводом вони відвідують в горах цілу галерею печер, де знаходять останки доісторичних тварин і знайомляться з відлюдником фон Гогенцолернів, який після славної і насиченою військовими подвигами молодості віддалився від людей для відпочинку, пізнання внутрішнього життя своєї душі і вивчення історії. Відлюдник показує їм свої книги. В одній з них Генріх бачить печеру, самого себе, а поруч з собою - відлюдника і старого, проте всі одягнені в незвичну одяг і написи зроблені незрозумілою йому мовою. Поступово він знаходить на інших сторінках східну жінку, своїх батьків і багатьох інших відомих йому людей.
Ознайомившись за час своєї подорожі по країні з деякими таємницями історії та надр землі, Генріх фон Офтердинген нарешті прибуває в Аугсбург, до свого діда - старому Шванінгу. У будинку у діда Генріх знайомиться з поетом Клінгсором, величним людиною, зображення якого він вже бачив у книзі відлюдника, і його дочкою Матільдою. Між молодими людьми з першого ж погляду зароджується любов, а незабаром вони стають нареченими.
Клінгсор керує духовним дозріванням юного Генріха. Він розмовляє з ним про поезію, про його внутрішній світ і про найбільш доцільний і природному «користуванні» своїми душевними силами. Закликає його розвивати розум, а також осягати закономірність що відбуваються в світі подій і «сутність» будь-якої справи, будь-якого явища, щоб душа його в підсумку стала уважною і спокійною. Необхідно також, щоб душа була щирою, а щира душа подібна до світла, вона настільки ж прониклива, могутня і непомітна, як світло.
Генріх розповідає Клінгсором про свою подорож, і вся його мова, її лад і образність свідчать про те, що молода людина народжений бути поетом.
На переконання Клінгсором, в поезії немає нічого незвичайного, вона є «основне властивість духу людського». Увечері під час бенкету Клінгсор на прохання Генріха розповідає гостям символічну казку про перемогу поезії над розсудливістю і іншими її ворогами. Ця історія передбачає те, про що повинна була піти мова у другій частині роману. У казці йдеться про королівстві Арктура і про прекрасну Фрее, його дочки, про Ерос і його молочної сестрі Байці, а також про їх хрещеної матері Софії.
Друга частина роману (її Новаліс не встиг закінчити) називається «Звершення». Починається вона з того, що Генріх в образі мандрівника, в стані байдужого відчаю, в яке він впав після смерті Матільди, бреде по горах. Перед ним внизу розстеляється Аугсбург, далеко блищить дзеркало страшного таємничого потоку. Осторонь він нібито бачить ченця, що стоїть на колінах перед дубом. Йому здається, що це старий придворний капелан. Однак, підійшовши ближче, він усвідомлює, що перед ним всього лише скеля, над яким схилилося дерево. Раптом дерево починає тремтіти, камінь - глухо дзвеніти, а з-під землі лунає радісний спів. З дерева чується голос, який просить Генріха зіграти на лютні і заспівати пісню і обіцяє, що тоді з'явиться дівчина, яку він повинен взяти з собою і не відпускати від себе. Генріх дізнається в ньому голос Матильди. У листі дерева перед ним виникає бачення його коханої, яка з посмішкою ласкаво на нього дивиться. Коли видіння зникає, разом з ним з його серця йдуть всі страждання і турботи. Чи не залишається нічого, крім тихого томління і смутку. Проходять біль втрати і відчуття порожнечі навколо. Генріх починає співати і не помічає, як до нього підходить дівчина і веде його з собою. Вона знайомить його зі старим, якого звуть Сильвестром, він лікар, але Генріху здається, що перед ним стоїть старий рудокоп.
Виявляється, що давним-давно старого відвідав і батько Генріха, в якому Сильвестр побачив задатки скульптора і познайомив його з дорогоцінною спадщиною древнього світу. Однак його батько не послухався поклику своєї істинної природи, і навколишня дійсність пустила в ньому занадто глибоке коріння. Він став просто майстерним ремісником.
Старий бажає, щоб Генріх повернувся в своє рідне місто. Однак Генріх каже, що краще пізнає свою батьківщину, подорожуючи різними країнами, і взагалі люди, багато подорожують, відрізняються від інших більш розвиненим розумом і іншими надзвичайними властивостями і здібностями. Вони ведуть бесіду про важливість превалювання єдиної сили, сили совісті треба всім сущим; про причини зла, яке, на думку старого, корениться в загальній слабкості; про взаємопроникнення і єдиної «сутності» всіх світів і почуттів у всесвіті.
Новаліс не встиг завершити цю другу частину, в якій хотів виразити саму суть поезії. Не встиг він і оформити свою думку про те, що все на світі: природа, історія, війна, повсякденне життя - все перетворюється в поезію, оскільки вона і є дух, оживляють все суще в природі. У другій частині Генріху належало більш повно ознайомитися з навколишнім світом. Він повинен був потрапити в Італію, брати участь у військових діях, при дворі імператора зустрітися з сином Фрідріха II і стати його близьким другом, побувати в Греції, здійснити подорож на Схід, аж до Єрусалиму, потім повернутися в Турінг і разом з Клінгсором взяти участь в знаменитому поетичному турнірі. Продовження роману мало перетворитися на міфологічне і символічне оповідання, в якому все: тварини, рослини і камені - мало розмовляти і зазнавати чарівні перетворення. Матильди, вже після своєї смерті, у вигляді різних жінок належало часто зустрічати Генріха, який нарешті наяву мав зірвати «синя квітка» зі свого сну.