Герой роману, Тимофій Павлович Пнін, народився в 1898 році в Санкт-Петербурзі, в родині лікаря-окуліста. У 1917 р його батьки померли від тифу. Тимофій вступив в Білу армію, де служив спочатку телефоністом, а потім в Управлінні військової розвідки. У 1919 р з взятого Червоною Армією Криму біг в Константинополь. Закінчив університет у Празі, жив в Парижі, звідки з початком другої світової війни емігрував до США. Під час дії роману Пнін - американський громадянин, професор, який заробляє собі на життя викладанням російської мови в Вайнделлском університеті.
Потрапивши в США, Пнин швидко американізованого: він, незважаючи на вік, із задоволенням змінив манірний європейський стиль одягу на недбало спортивний. Пнин цілком пристойно володіє англійською, але все ще робить кумедні помилки. Додайте до цього неординарну зовнішність (абсолютно лисий череп, ніс картоплею, масивне тіло на тонких ногах) і незламну неуважність, і ви зрозумієте, чому він часто стає об'єктом насмішок, втім, добродушних. Колеги ставляться до нього як до великого дитині.
Дія першого розділу доводиться на кінець вересня 1950 р Пнин їде в електричці з Вайнделл в Кремона, сусідній (два з невеликим години їзди) містечко. Там він повинен прочитати лекцію в Дамському клубі і заробити таким чином п'ятдесят доларів, які йому дуже знадобляться. Пнин безперервно перевіряє, чи на місці текст лекції, яку він має прочитати. Крім того, він, за своєю звичайною неуважності, помилився в розкладі і ризикує запізнитися. Але врешті-решт завдяки щасливому збігу обставин (у вигляді попутної машини) Пнин приїжджає в Дамський клуб Кремона вчасно.
Опинившись віч-на-віч з аудиторією, Пнін як би губиться в часі. Він бачить себе чотирнадцятирічним хлопчиком, читає на гімназичному вечорі вірш Пушкіна. У залі сидять батьки Пніна, його тітонька в накладних букле, його Друг, розстріляний червоними в Одесі в 1919 р, його перше кохання ...
Глава друга повертає нас в 1945 р, коли Тимофій Пнін вперше з'явився в Вайнделл. Він знімає кімнату в будинку подружжя Клементс. Хоча в побуті Пнін поводиться як хвору домовик, господарі люблять його. З главою сім'ї, Лоренсом (викладачем того ж університету), Пнин обговорює всякі вчені предмети. Джоан по-материнськи опікується цього безглуздого російського, який, як дитина, радіє, дивлячись на роботу пральної машини. А коли до Пніна повинна приїхати його колишня (і єдина) дружина, Клементс делікатно зникають з дому на весь день.
Ліза Боголєпова і Тимофій Пнін одружилися в Парижі в 1925 р Тимофій був закоханий, дівчині ж потрібна була якась опора після невдалого роману, що закінчився для неї спробою самогубства. В ті часи Ліза навчалася на медичному факультеті і писала вірші, наслідуючи Ахматової: «Я одягла скромне плаття, і монашки я скромніше ...» Це, однак, не заважало їй відразу ж після весілля змінювати бідному Пніна наліво і направо. Зійшовшись з психоаналітиком (модна професія!) Еріком Виндом, Ліза чоловіка кинула. Але коли почалася друга світова війна, Ліза несподівано повернулася до Пніна, вже вагітна на сьомому місяці. Вони разом емігрували: Пнин був щасливий і навіть готувався стати батьком майбутнього (чужому) дитині. Однак на пароплаві, що йде в Америку, з'ясувалося, що практична Ліза та її новий чоловік просто-напросто використовували Пніна, щоб вибратися з Європи з найменшими витратами.
І на цей раз Ліза згадує про Пніна в корисливих цілях. З психоаналітиком вона розійшлася, у неї таке захоплення. Але син її Віктор повинен йти в школу, і Ліза хоче, щоб Пнін посилав йому гроші, причому від її імені. Найдобріший Пнин погоджується. Але, потай сподівався на возз'єднання, дуже страждає, коли Ліза, обговоривши справи, відразу ж їде.
У розділі третьої описуються звичайні труди і дні Тимофія Пніна. Він дає уроки російської мови для початківців і працює над Малої Історією російської культури, ретельно збираючи всякі смішні випадки, нісенітниці, анекдоти і т. П. Трепетно ставлячись до книги, він поспішає здати в бібліотеку поки ще потрібний вісімнадцятий том творів Льва Толстого, тому що в чергу на цю книгу хтось записався. Питання про те, хто цей невідомий читач, який цікавиться Толстим в американській глушині, дуже займає Пніна. Але виявляється, що читач - він сам, Тимофій Пнін. Непорозуміння виникло через помилку в формулярі.
Якось увечері Пнин дивиться в кінотеатрі документальний радянський фільм кінця сорокових років. І коли крізь сталінську пропаганду проступають реальні картини Росії, Пнін плаче про навіки втраченою батьківщиною.
Головна подія глави четвертої - приїзд в гості до Пніна Лізиного сина Віктора. Йому вже чотирнадцять років, він обдарований до геніальності талантом художника і має коефіцієнт інтелекту під 180 (при середньому - 90). У своїх фантазіях хлопчик уявив, що невідомий йому Пнин, за яким була одружена його мати і який викладає десь загадковий російську мову, - це і є його справжній батько, самотній король, вигнаний зі свого королівства. У свою чергу Тимофій Павлович, орієнтуючись на якийсь типовий образ американського підлітка, до приїзду Віктора купує футбольний м'яч і, згадавши вже своє дитинство, бере в бібліотеці книгу Джека Лондона «Морський вовк». Віктору все це нецікаво. Проте вони один одному дуже сподобалися.
У розділі п'ятої Пнін, нещодавно навчився водити машину і купив собі пошарпаний седан за сто доларів, з деякими пригодами добирається до садиби під назвою «Сосни». Тут живе син багатого московського купця Олександр Петрович лялькарів, або по-американськи Ал Кук. Це успішний ділок і мовчазний, обережна людина: він пожвавлюється лише зрідка за північ, коли затіває з друзями-співвітчизниками розмови про Бога, про Лермонтова, про Свободу ... Кук одружений на симпатичній американці. Дітей у них немає. Але зате їх будинок завжди гостинно відчинять для гостей - російських емігрантів. Письменники, художники, філософи ведуть тут нескінченні розмови про високі матерії, обмінюються новинами і т. Д. Після одного такого розмови перед Пніна постає бачення - його перша любов, красива єврейська дівчина Миру Белочкина. Вона загинула в німецькому концентраційному таборі Бухенвальд.
Глава шоста починається разом з осіннім семестром 1954 р Вайнделлском університеті. Тимофій Пнін вирішує нарешті, після тридцяти п'яти років бездомного життя, купити будиночок. Він довго і ретельно готується до прийому на честь новосілля: складає список гостей, вибирає меню і т. П. Вечір вдався на славу, під завершення його Пнин дізнається від президента університету, що його звільняють. В засмучених почуттях тепер уже відставний професор миє посуд після гостей і мало не розбиває прекрасну синю чашку - подарунок Віктора. Але чашка залишається неушкодженою, і це вселяє в Пніна надію на краще і почуття впевненості в собі.
В останньому розділі, сьомий, ми нарешті обличчям до обличчя зустрічаємося з тим, хто, власне, і повідав нам всю цю історію. Назвемо його умовно Оповідачем. Оповідач згадує про свою зустріч з Тимофієм Пніна в Петербурзі в 1911 р, коли вони обидва були гімназистами; батько Пніна, лікар-окуліст, витягував з ока Оповідача хворобливу смітинку. Стає зрозумілим, що саме через Оповідача, модного російського літератора-емігранта, Ліза Боголєпова і труїлася таблетками в Парижі в 1925 р Більш того: вона передала Оповідач лист, в якому Пнин робив їй пропозицію. Додатково до всього Оповідач виявляється тією самою людиною, якого запросили зайняти місце Пніна в Вайнделлском університеті. Він же, по-доброму ставлячись до Пніна, в свою чергу пропонує йому роботу. Пнин, однак, повідомляє, що покінчив з викладанням і залишає Вайнделл.
Увечері чотирнадцятого лютого 1955 р Оповідач приїжджає в Вайнделл і зупиняється у декана англійської факультету Кокерелла. За вечерею господар будинку талановито зображує Тимофія Павловича Пніна, з усіма його звичками і примхами. Між тим сам Пнин ще нікуди не поїхав, а просто зачаївся і зміненим голосом відповідає по телефону: «Його немає вдома». Вранці Оповідач безуспішно намагається наздогнати Пніна, що виїжджає на своєму старенькому седані - з білою собачкою всередині і фургоном з речами позаду. За сніданком Кокерелл продовжує свої номери: він показує, як Пнин в кінці вересня 1950 р приїхав в Дамський клуб Кремона, піднявся на сцену і виявив, що взяв не ту лекцію, яка була потрібна. Коло замикається.
